Los ritmos circadianos (del latín circa dies: alrededor del día) son oscilaciones biológicas con un período de aproximadamente 24 horas que se encuentran en casi todos los organismos vivos, desde bacterias hasta mamíferos. En las plantas, el reloj circadiano regula una enorme variedad de procesos: la apertura y cierre de estomas (optimizando el intercambio de gases en relación con las condiciones de luz y temperatura), la fotosíntesis (maximizada durante las horas de mayor radiación), el metabolismo de azúcares y aminoácidos, el movimiento de hojas (nictinastia: cierre nocturno de hojas en muchas especies), la floración (medición del fotoperiodo para determinar cuándo florecer), las respuestas a herbívoros (los mecanismos de defensa se fortalecen durante las horas en que los herbívoros son más activos) y el crecimiento (maximizado en ciertos momentos del día). El reloj circadiano de las plantas no es simplemente una respuesta reactiva a la luz y la oscuridad: es un reloj interno que anticipa cambios en la luz y la temperatura incluso en condiciones de oscuridad o luz constante.

El mecanismo molecular del reloj circadiano de las plantas

El reloj circadiano en las plantas (estudiado principalmente en Arabidopsis thaliana) es un sistema de retroalimentación molecular con similitudes sorprendentes con el reloj circadiano en animales (cuyo estudio le valió a Hall, Rosbash y Young el Premio Nobel de 2017). El bucle central del reloj de Arabidopsis: CCA1 y LHY (Circadian Clock Associated 1 y Late Elongated Hypocotyl): factores de transcripción que se acumulan al amanecer, activan genes para procesos diurnos y reprimen TOC1. TOC1 (Timing of CAB Expression 1): un factor de transcripción que se acumula al atardecer, activa genes para procesos nocturnos y reprime CCA1 y LHY. El ciclo: CCA1/LHY alto por la mañana → reprime TOC1 → TOC1 disminuye → libera CCA1/LHY → CCA1/LHY disminuye por la tarde → TOC1 aumenta → reprime CCA1/LHY → CCA1/LHY aumenta al amanecer. Un ciclo de aproximadamente 24 horas mantenido incluso sin señales de luz externa. Sincronización (entrainment): los fitocromos (sensores de luz roja) y criptocromos (sensores de luz azul) sincronizan el reloj interno con el fotoperiodo real cada día. La luz matutina reinicia el reloj. La conservación evolutiva sorprendente: las proteínas del reloj circadiano de las plantas (CCA1, PRR, TOC1) tienen estructuras similares a las del reloj animal (PER, CRY, CLOCK, BMAL1). La conservación de este sistema de retroalimentación molecular a lo largo de la evolución, desde plantas hasta animales, sugiere que el reloj circadiano es una solución tan eficiente al problema de medir el tiempo biológico que se ha mantenido durante miles de millones de años de evolución separada.

Las plantas "duermen": Nictinastia

La nictinastia (del griego nykt: noche, nastos: comprimido) es el movimiento circadiano de hojas observado en muchas plantas: las hojas se abren con la luz y se cierran en la oscuridad, como si la planta estuviera "durmiendo" por la noche. Las especies más conocidas que exhiben nictinastia: Mimosa pudica (cierra las hojas tanto al contacto como por la noche), Albizia (el árbol del sueño: las hojas se cierran completamente por la noche), plantas de judía y guisante (las hojas se inclinan hacia abajo por la noche), tulipanes y caléndulas (las flores se cierran por la noche). El mecanismo: la nictinastia está controlada por células motoras especializadas en el pulvínulo (una estructura en la base de las hojas) que cambian su presión de turgencia en respuesta a señales del reloj circadiano y la luz. Durante las horas nocturnas, las células del pulvínulo pierden agua (la presión de turgencia disminuye) y la hoja se dobla hacia abajo o se cierra. Con la luz, recuperan turgencia y la hoja se reabre. Las funciones hipotéticas de la nictinastia: reducción de la pérdida de calor nocturno (las hojas cerradas retienen mejor el calor), protección contra el rocío (evitando la acumulación de agua en las hojas, que promueve infecciones fúngicas), reducción de la pérdida de agua a través de la transpiración nocturna, protección contra orugas nocturnas (algunas especies de orugas cazan por la noche: las hojas cerradas podrían ser menos detectables). Ninguna de estas hipótesis ha sido definitivamente probada como la función "primaria".

Cómo los ritmos circadianos influyen en la defensa de las plantas: la sincronización lo es todo

Uno de los descubrimientos más fascinantes sobre el funcionamiento del reloj circadiano de las plantas se refiere a su papel en la sincronización de las respuestas defensivas. Defensa anticipada: las plantas aumentan la producción de toxinas defensivas y enzimas de defensa durante las horas en que los herbívoros específicos están más activos, anticipando el ataque en lugar de esperar a ser comidas. El experimento de Goodspeed et al. (2012, PNAS): las plantas de Arabidopsis expuestas a áfidos durante el día producen más glucosinolatos (toxinas defensivas) durante el día (cuando los áfidos están más activos) que por la noche. Cuando el reloj circadiano de la planta se altera genéticamente (mutantes que pierden el ritmo), producen los mismos niveles de glucosinolatos a lo largo del día: menos eficiente. Las plantas con un reloj funcional son comidas menos por los áfidos en comparación con los mutantes arrítmicos. Resistencia viral circadiana: Wang et al. (2011) demostraron que la resistencia de las plantas de arroz al virus del mosaico del tabaco (VMT) es máxima al atardecer y mínima al amanecer. El sistema inmunológico de la planta (SAR: Resistencia Sistémica Adquirida) está controlado por el reloj circadiano. La implicación agronómica: los tratamientos fitosanitarios aplicados en momentos del día sincronizados con los picos de resistencia de la planta (o vulnerabilidad del patógeno) podrían ser significativamente más efectivos. La "cronoagricultura" es un campo emergente que estudia la optimización de los tratamientos basándose en el reloj circadiano de la planta.

El reloj circadiano y la calidad de las cosechas: implicaciones para la alimentación

El reloj circadiano también regula la calidad nutricional de las plantas cultivadas de formas que tienen implicaciones prácticas para la producción de alimentos. Glucosinolatos en el brócoli: la concentración de glucosinolatos (los compuestos antioxidantes del brócoli) varía a lo largo del día con un ritmo circadiano, con picos en las primeras horas de la mañana. Cosechar brócoli temprano por la mañana podría maximizar el contenido de glucosinolatos. Vitamina C en las fresas: algunos estudios muestran que el contenido de vitamina C en las fresas es mayor en las bayas cosechadas durante las horas de máxima intensidad fotosintética (media mañana), cuando la producción de carbohidratos y antioxidantes es más alta. Almidones y azúcares: muchas cosechas acumulan almidones por la noche y los convierten en azúcares durante el día (regulado por el reloj circadiano). La dulzura de los tomates y las zanahorias puede variar dependiendo de la hora de cosecha. Implicaciones para la agricultura vertical: las granjas verticales con iluminación LED artificial pueden manipular el fotoperiodo y la sincronización del reloj circadiano de la planta para optimizar la calidad nutricional (por ejemplo, simulando un amanecer más temprano para maximizar los glucosinolatos en el momento de la cosecha). Una de las fronteras de la nutrición de precisión aplicada a la producción vegetal.

El reloj circadiano de las plantas y el reloj humano: paralelismos evolutivos

El descubrimiento de que el reloj circadiano de las plantas y el de los animales comparten mecanismos moleculares similares (bucles de retroalimentación de proteínas que se activan y reprimen mutuamente con un período de 24 horas) ha abierto una ventana a la biología evolutiva fundamental. Proteínas CRY (criptocromos): en las plantas, los criptocromos son receptores de luz azul que sincronizan el reloj. En los animales (incluidos los humanos), los criptocromos (CRY1 y CRY2) son componentes centrales del reloj circadiano (componentes del complejo represor PER/CRY). La misma proteína, función diferente: sensor de luz en plantas, componente del reloj interno en animales. La evolución ha reciclado la misma herramienta molecular para funciones ligeramente diferentes. TOC1 en plantas y BMAL1/CLOCK en animales: no son estructuralmente idénticos, pero funcionalmente análogos como impulsores positivos del ciclo circadiano. Implicaciones para la medicina circadiana: la investigación sobre el reloj circadiano de las plantas (más fácil de estudiar debido a la disponibilidad de mutantes genéticos) ha acelerado nuestra comprensión del reloj humano. La medicina circadiana (cronomedecina) estudia cómo la sincronización de medicamentos, comidas y terapias en relación con el reloj biológico humano puede mejorar su efectividad. Las plantas, con su sistema circadiano molecularmente accesible, fueron el modelo que abrió este camino.