Os sistemas de alarme químico entre plantas estão entre as descobertas mais fascinantes da biologia vegetal moderna. A ideia de que as plantas emitem sinais de alarme quando atacadas, e que as plantas vizinhas recebem esses sinais e preparam suas defesas, foi confirmada em dezenas de espécies em condições de laboratório e campo nos últimos 40 anos. Mas o mecanismo é mais complexo do que um simples "pedido de ajuda": envolve VOCs específicos, sinais baseados no solo e a RMC, além de interações triplas com insetos e microrganismos.

Milho sob ataque: um modelo de sistema de alarme

O milho (Zea mays) é um dos sistemas modelo mais estudados para a comunicação de alarme das plantas. Quando as larvas de Spodoptera (um Lepidóptero generalista) começam a comer folhas de milho, a planta responde com uma cascata de eventos em duas escalas de tempo. Resposta imediata (minutos): produção de GLV (Voláteis de Folha Verde: cis-3-hexenol, linalol, (E)-β-farneseno) que se difundem no ar. Resposta retardada (horas): produção de compostos sesquiterpenos mais complexos e ácido indolacético volátil. A composição específica do buquê de VOCs varia dependendo de qual espécie de herbívoro ataca: o milho produz misturas de VOCs ligeiramente diferentes se atacado por Spodoptera (generalista), afídios (sugadores de seiva) ou se danificado mecanicamente (sem herbívoros). As plantas vizinhas "leem" essa composição e a usam para entender o tipo de ameaça. O experimento de Ton et al. (2007, Plant Cell): plantas de milho expostas a VOCs emitidos por plantas de milho sob ataque de Spodoptera aumentaram a produção de seus próprios VOCs defensivos e inibidores de protease muito mais rapidamente após exposição subsequente a herbívoros, comparadas com plantas não pré-expostas. Um priming defensivo mediado por VOCs. Atratividade de parasitoides: o buquê específico de VOCs emitido pelo milho atacado por Spodoptera atrai fêmeas de Cotesia marginiventris (uma vespa parasitoide de larvas de Spodoptera). A vespa usa os VOCs do milho como um "odor hospedeiro" para encontrar larvas para parasitar. O milho está literalmente "chamando reforços".

Alarme baseado no solo: o papel das micorrizas e exsudatos radiculares

Além da comunicação aérea através de VOCs, as plantas comunicam sinais de alarme através do solo: através de exsudatos radiculares (compostos químicos secretados pelas raízes na água do solo) e através da rede micorrízica comum (RMC). Alarme via exsudatos radiculares: Song et al. (2010, PLoS ONE) mostraram que plantas de tomate danificadas nas folhas transmitiram um sinal de alarme às raízes, que aumentaram a produção de compostos defensivos (inibidores de protease) até mesmo nas raízes. Os exsudatos radiculares de plantas danificadas continham mais jasmonato de metila e ácido jasmônico: moléculas que funcionavam como sinais de alarme químico no solo. As plantas vizinhas que capturaram esses exsudatos aumentaram suas próprias defesas. Alarme via RMC: Babikova et al. (2013, Ecology Letters): plantas de fava (Vicia faba) infestadas com afídios transmitiram um sinal de alarme através da rede micorrízica comum para plantas vizinhas não infestadas. As plantas próximas aumentaram sua própria produção de VOCs repelentes a afídios e atraentes para seus parasitoides naturais. O sinal se propagou mais rapidamente e em maiores distâncias através da RMC comparado à transmissão aérea. Crucialmente: plantas separadas por barreiras físicas que bloqueavam as hifas micorrízicas (mas não o ar) não se comunicavam; aquelas separadas por barreiras permeáveis às hifas (mas não ao ar) se comunicavam igualmente. Prova de que o sinal viajava através do solo via RMC, não pelo ar.

Sinais de alarme específicos de espécies: nem todos ouvem a todos

Um aspecto importante e frequentemente negligenciado na comunicação científica é a especificidade da comunicação de alarme: as plantas não "gritam" universalmente e nem todas as plantas vizinhas "ouvem" com igual intensidade. Especificidade intraespecífica: a comunicação é geralmente mais forte entre indivíduos da mesma espécie. Os VOCs de alarme de um salgueiro desencadeiam uma resposta defensiva mais intensa em outros salgueiros comparado a álamos ou bétulas próximas. A composição química específica dos VOCs de uma espécie é "familiar" para plantas da mesma espécie. Especificidade micorrízica: a comunicação através da RMC requer uma conexão fúngica: plantas não ligadas pela mesma rede não se comunicam por essa rota. A rede é frequentemente específica de espécie (ECMs principalmente conectam plantas que compartilham o mesmo fungo). Especificidade de herbívoro: a mistura de VOCs emitida em resposta ao ataque varia dependendo do herbívoro específico, e as plantas vizinhas "leem" essa especificidade para preparar defesas apropriadas. A implicação evolutiva: a especificidade da comunicação de alarme sugere que houve coevolução entre os sistemas de sinalização das plantas emissoras e os receptores das plantas receptoras. As plantas aprenderam evolutivamente a reconhecer os sinais de alarme de seus coespecíficos. Não é comunicação "altruísta" no sentido estrito: é mais semelhante à evolução do reconhecimento compartilhado de risco em populações clonais.

Aplicações agrícolas dos sistemas de alarme das plantas

Compreender os sistemas de alarme das plantas está abrindo novas possibilidades para o manejo de pragas na agricultura com redução do uso de pesticidas. Consociação com plantas sentinela: plantar fileiras de plantas "sentinela" (mais susceptíveis aos herbívoros alvo) entre as fileiras da cultura principal. Quando as sentinelas são atacadas, emitem VOCs de alarme que ativam a defesa preventiva na cultura principal. Ainda experimental, mas com resultados promissores em milho e trigo. Priming com VOCs exógenos: tratar as culturas com pulverizações de jasmonato de metila ou salicilato de metila (os principais sinais voláteis de alarme) para ativar a defesa sistêmica antes da infecção. Eficácia comprovada contra fungos patogênicos (Botrytis, Phytophthora) em tomate e morango. Mais fácil de aplicar do que o priming mediado por plantas sentinela. O sistema Push-Pull desenvolvido pelo ICIPE (Centro Internacional de Fisiologia e Ecologia de Insetos) na África Oriental utiliza uma combinação de plantas repelentes (Desmodium: emite VOCs repelentes às larvas do milho) como "push" e plantas armadilha (capim Napier: atrai larvas) como "pull". Eficácia documentada em milhares de fazendas africanas. Corredores de plantas atrativas para parasitoides: plantar faixas de plantas floridas ricas em néctar nas margens do campo atrai vespas parasitoides dos herbívoros da cultura principal. Combinado com o priming químico das culturas, reduz o dano dos herbívoros em 40-60% em alguns ensaios.

Pesquisa italiana sobre sistemas de alarme das plantas

A pesquisa italiana sobre comunicações químicas das plantas produziu contribuições significativas, particularmente no campo da proteção de culturas mediterrâneas. Universidade de Pisa (grupo Maffei): pesquisa sobre comunicação química entre culturas de milho, feijão e hortaliças em resposta a herbívoros e patógenos. Desenvolvimento de bioinseticidas baseados em VOCs de plantas. Fondazione Edmund Mach (San Michele all'Adige, Trento): pesquisa sobre comunicação química em videiras em resposta à filoxera e Drosophila suzukii. Identificação de VOCs específicos emitidos por videiras estressadas. CNR-IPSP (Instituto para Proteção de Plantas Sustentável): pesquisa sobre interações planta-patógeno-herbívoro e exploração de sinais de alarme das plantas para biocontrole em agricultura orgânica. Universidade de Nápoles "Federico II": pesquisa sobre comunicação química em culturas de tomate e pimenta sob ataque de Liriomyza (uma mosca minadora de folhas) e Tetranychus (ácaro). Como aplicar esses princípios no seu jardim doméstico: promover biodiversidade no seu jardim (sem monocultura), plantar manjericão perto de tomates (VOCs de manjericão podem confundir afídios e atrair seus parasitoides), deixar algumas plantas em floração permanente nas margens do jardim (margaridas, borragem, centáureas) para atrair e alimentar insetos parasitoides das principais pragas.