L'alliance défensive entre les plantes et les insectes prédateurs ou parasitoïdes est l'un des systèmes de défense indirecte les plus sophistiqués et les plus fascinants du monde végétal. Plutôt que d'investir exclusivement dans des défenses directes (toxines, épines, parois cellulaires renforcées), certaines plantes ont développé la capacité d'« appeler » les ennemis de leurs ennemis : une stratégie de biodéfense indirecte médiatisée par des signaux chimiques précis.

Le système tritrophique plante-herbivore-parasitoïde

Le système tritrophique le plus étudié (trois niveaux trophiques en interaction) implique les plants de maïs (ou de coton ou de tomate) attaqués par des Lépidoptères (chenilles) et des guêpes parasitoïdes qui parasitent ces chenilles. Voici comment fonctionne l'« appel aux renforts » du maïs : une larve de Spodoptera exigua (un Lépidoptère noctuide) commence à manger les feuilles de maïs. La plante détecte les dégâts mécaniques (par des récepteurs mécanosensibles) et les sécrétions buccales de la larve (qui contiennent des éliciteurs spécifiques comme la volicitine, un composé lipidique dans la salive des insectes herbivores qui active spécifiquement les réponses de défense des plantes). Ces signaux activent la synthèse d'un bouquet spécifique de HIPV (Herbivore-Induced Plant Volatiles) : un mélange de sesquiterpènes (β-caryophyllène, bergamotène, farnésène), de monoterpènes (linalool) et d'autres composés. Les femelles de Cotesia marginiventris (une guêpe parasitoïde microhyménoptère) reconnaissent ce bouquet comme un « signal d'hôte » : il indique la présence de larves de Spodoptera sur lesquelles pondre. La guêpe trouve les larves sur les feuilles de maïs et pond ses œufs sur le corps de la chenille. Les larves de guêpe se développent à l'intérieur de la larve de chenille, s'en nourrissant et la tuant à la fin de leur développement. Le maïs a réduit le nombre de chenilles par l'intermédiaire d'un agent : la guêpe. L'expérience démonstrative (Turlings et Tumlinson, 1992) : du maïs dans deux pots, l'un infesté par Spodoptera, l'autre non infesté mais recevant les COV du premier par l'air. Guêpes Cotesia introduites : elles se sont orientées décisivement vers le maïs infesté (en raison des HIPV directs) et vers le maïs non infesté qui avait reçu les COV (en raison de l'amorçage : il a produit plus d'HIPV lors d'une stimulation ultérieure). Une preuve élégante du système tritrophique.

La spécificité du bouquet HIPV : la plante reconnaît l'herbivore

L'un des aspects les plus surprenants du système d'« appel » des plantes est sa spécificité : le bouquet de COV émis change en fonction de l'espèce d'herbivore qui l'attaque, et les parasitoïdes préfèrent le bouquet de leur hôte spécifique. Comment la plante distingue les herbivores : différents herbivores produisent des sécrétions buccales avec des compositions chimiques différentes (différents éliciteurs). Spodoptera exigua produit la volicitine (acide linoléique 17-hydroxy : un composé spécifique à cette chenille). Helicoverpa zea produit d'autres composés. Un puceron suce la sève sans dégâts mécaniques, produisant des signaux différents. La plante « lit » ces éliciteurs et modifie le bouquet HIPV en conséquence. Comment le parasitoïde distingue son hôte : chaque espèce de parasitoïde a co-évolué avec un ou quelques hôtes spécifiques et a appris à reconnaître le bouquet HIPV spécifique de son hôte. Cotesia glomerata (parasitoïde du chou) reconnaît préférentiellement le bouquet du chou infesté par Pieris brassicae (son hôte préféré). Cardiochiles nigriceps reconnaît préférentiellement le bouquet du tabac infesté par Heliothis virescens (son hôte). Les parasitoïdes apprennent : les expériences de conditionnement montrent que les parasitoïdes peuvent apprendre à associer de nouveaux bouquets à la recherche réussie d'hôtes. Si un parasitoïde trouve régulièrement son hôte associé à un bouquet particulier, sa préférence pour ce bouquet augmente. Un système d'apprentissage associatif chez les insectes qui soutient l'efficacité de la stratégie d'« appel » de la plante.

Les acariens prédateurs et la vigne : un système bien documenté

Un système tritrophique particulièrement bien étudié et appliqué pratiquement est celui de la vigne (Vitis vinifera) attaquée par les acariens herbivores Tetranychus urticae (araignée rouge) et Panonychus ulmi, et les acariens prédateurs Phytoseiidae (notamment Phytoseiulus persimilis, Neoseiulus californicus, Typhlodromus pyri). Comment cela fonctionne dans les vignes : les feuilles de vignes infestées par Tetranychus émettent un bouquet de COV (principalement linalool, β-ocimène, DMNT : 4,8-diméthyl-1,3,7-nonatriene) qui attire les Phytoseiidae prédateurs. Les acariens prédateurs suivent le gradient de COV jusqu'aux feuilles infestées, où ils trouvent et mangent les acariens herbivores. La vigne non infestée mais à proximité produit un bouquet différent : après exposition aux COV de la vigne infestée (amorçage), elle produit plus d'HIPV lors d'une première infestation, accélérant l'arrivée des prédateurs. Application en viticulture biologique : la lutte biologique contre les acariens phytophages en viticulture par l'introduction ou la promotion des acariens prédateurs Phytoseiidae est une pratique établie en viticulture biologique et intégrée en Italie. La compréhension du système tritrophique a permis son optimisation : maintien d'une couverture herbacée sous les vignes (refuge pour les prédateurs), réduction des pesticides qui tuent les Phytoseiidae (en particulier les organophosphates et les pyréthroïdes), et possiblement libération de Phytoseiidae élevés en laboratoire dans les vignobles fortement infestés. En Toscane et au Piémont, 70-80 % des vignobles biologiques utilisent la lutte biologique contre les acariens comme stratégie de gestion principale.

Les fleurs nectarifères comme refuge pour les parasitoïdes : le projet des « banques à auxiliaires »

Pour exploiter pleinement les alliances défensives plante-insecte, les plantes ne doivent pas seulement émettre les bons composés volatils au bon moment : elles doivent aussi fournir des ressources pour maintenir des populations de parasitoïdes et de prédateurs dans les champs en l'absence d'herbivores. La solution : des bandes fleuries en bordure de champs. Les parasitoïdes adultes se nourrissent de nectar et de pollen (les adultes de Cotesia, Aphidius, Trichogramma se nourrissent sur les fleurs : c'est l'énergie nécessaire pour chercher les hôtes et pondre). Des champs sans fleurs → des parasitoïdes qui migrent ailleurs → pas de population résidente à l'arrivée des herbivores. Des bandes fleuries en bordure → des parasitoïdes résidents → réaction rapide à l'arrivée des herbivores. Les espèces fleuries les plus efficaces pour les parasitoïdes : Phacelia tanacetifolia (phacélie) : fleurs bleues très attractives pour les Braconidae et Ichneumonidae, floraison rapide (6-8 semaines après le semis). Sarrasin : fleurs blanches avec nectar abondant, attractif pour de nombreuses espèces de parasitoïdes. Aneth et fenouil : ombellifères aux fleurs plates et accessibles. Bourrache : nectar riche, pollen abondant. En Italie, le projet « Biocontrôle en bandes tampons » (CREA et autorités régionales) a documenté des réductions significatives des pucerons et des acariens dans les céréales et les légumes avec des bandes fleuries en bordure de champs, sans augmentation de l'utilisation de pesticides. Le projet « Living Labs » de l'Union européenne teste ces combinaisons dans des contextes agricoles réels dans 10 pays européens.

La lutte biologique classique : importer les alliances naturelles

La lutte biologique classique est l'introduction délibérée de parasitoïdes ou de prédateurs non indigènes pour contrôler un ravageur introduit. Elle repose sur le même principe que le système tritrophique naturel : l'ennemi naturel du ravageur dans son pays d'origine est importé et libéré dans la nouvelle zone. Exemples de succès : Aphelinus mali contre le puceron lanigère du pommier (Eriosoma lanigerum) : introduit en Europe dans les années 1920. Contrôle excellent. Encarsia formosa contre l'aleurode des serres (Trialeurodes vaporariorum) : le plus utilisé dans les serres italiennes pour les cultures maraîchères (tomate, poivron, concombre). Vendu en sachets de pupes à libérer dans la serre. Trichogramma spp. contre les œufs de Lépidoptères : parasitoïdes des œufs de lépidoptères de divers genres (Helicoverpa, Ostrinia). Utilisés dans le maïs et la tomate. Le cas de la cochenille farineuse (Planococcus citri) en Sicile : le parasitoïde Leptomastix dactylopii (introduit dans les années 1970 en provenance du Brésil) est maintenant le principal agent de lutte biologique contre la cochenille dans les agrumicultures siciliennes, avec d'excellents résultats dans les exploitations qui réduisent l'utilisation de pesticides. La lutte biologique en Italie : le secteur de la lutte biologique en Italie représente environ 180 millions d'euros (2023) et croît de 15 % par an. Les principales entreprises productrices (Biobest, Koppert, ICB Pharma) fournissent des parasitoïdes, des prédateurs et des nématodes entomopathogènes pour les cultures en serre et en plein champ. L'utilisation de la lutte biologique est particulièrement avancée dans les serres du sud de l'Italie (Sicile, Calabre, Campanie) pour les légumes exportés vers le nord de l'Europe où les marchés exigent des résidus de pesticides proches de zéro.