Les systèmes d'alarme chimiques entre plantes figurent parmi les découvertes les plus fascinantes de la biologie végétale moderne. L'idée que les plantes émettent des signaux d'alarme lorsqu'elles sont attaquées, et que les plantes voisines reçoivent ces signaux et préparent leurs défenses, a été confirmée chez des dizaines d'espèces en conditions de laboratoire et de terrain au cours des 40 dernières années. Mais le mécanisme est plus complexe qu'un simple « appel à l'aide » : il implique des COV spécifiques, des signaux basés sur le sol et le RCM, ainsi que des interactions à trois niveaux avec les insectes et les microorganismes.

Le maïs sous attaque : un modèle de système d'alarme

Le maïs (Zea mays) est l'un des systèmes modèles les plus étudiés pour la communication d'alarme entre plantes. Quand les larves de Spodoptera (un Lépidoptère généraliste) commencent à manger les feuilles de maïs, la plante répond par une cascade d'événements sur deux échelles de temps. Réponse immédiate (minutes) : production de GLV (Volatiles de Feuille Verte : cis-3-hexénol, linalool, (E)-β-farnésène) qui se diffusent dans l'air. Réponse retardée (heures) : production de composés sesquiterpènes plus complexes et d'acide indolacétique volatil. La composition spécifique du bouquet de COV varie selon l'espèce d'herbivore qui attaque : le maïs produit des mélanges de COV légèrement différents s'il est attaqué par Spodoptera (généraliste), des pucerons (suceurs de sève), ou s'il est endommagé mécaniquement (sans herbivores). Les plantes voisines « lisent » cette composition et l'utilisent pour comprendre le type de menace. L'expérience de Ton et al. (2007, Plant Cell) : les plants de maïs exposés aux COV émis par des plants de maïs attaqués par Spodoptera ont augmenté la production de leurs propres COV défensifs et inhibiteurs de protéase beaucoup plus rapidement lors d'une exposition ultérieure à des herbivores, comparé aux plants non pré-exposés. Un amorçage défensif médié par les COV. Attractivité des parasitoïdes : le bouquet spécifique de COV émis par le maïs attaqué par Spodoptera attire les femelles de Cotesia marginiventris (une guêpe parasitoïde des larves de Spodoptera). La guêpe utilise les COV du maïs comme une « odeur hôte » pour trouver les larves à parasiter. Le maïs « appelle littéralement des renforts ».

Alarme souterraine : le rôle des mycorhizes et des exsudats racinaires

Au-delà de la communication aérienne par les COV, les plantes communiquent des signaux d'alarme par le sol : par les exsudats racinaires (composés chimiques sécrétés par les racines dans l'eau du sol) et par le réseau mycorhizien commun (RMC). Alarme via les exsudats racinaires : Song et al. (2010, PLoS ONE) ont montré que les plants de tomate endommagés aux feuilles transmettaient un signal d'alarme aux racines, qui augmentaient la production de composés défensifs (inhibiteurs de protéase) même dans les racines. Les exsudats racinaires des plantes endommagées contenaient plus de jasmomate de méthyle et d'acide jasmonique : des molécules qui fonctionnaient comme des signaux d'alarme chimiques dans le sol. Les plantes voisines qui captaient ces exsudats augmentaient leurs propres défenses. Alarme via le RMC : Babikova et al. (2013, Ecology Letters) : les plants de fève (Vicia faba) infestés de pucerons transmettaient un signal d'alarme par le réseau mycorhizien commun aux plants voisins non infestés. Les plantes voisines augmentaient leur propre production de COV répulsifs pour les pucerons et attractifs pour leurs parasitoïdes naturels. Le signal s'est propagé plus rapidement et sur de plus grandes distances par le RMC comparé à la transmission aérienne. Crucialement : les plantes séparées par des barrières physiques qui bloquaient les hyphes mycorhiziens (mais pas l'air) ne communiquaient pas ; celles séparées par des barrières perméables aux hyphes (mais pas à l'air) communiquaient de manière égale. Preuve que le signal voyageait par le sol via le RMC, pas par l'air.

Signaux d'alarme spécifiques à l'espèce : tout le monde n'écoute pas tout le monde

Un aspect important et souvent négligé dans la communication scientifique est la spécificité de la communication d'alarme : les plantes ne « crient » pas universellement et toutes les plantes voisines ne « écoutent » pas avec la même intensité. Spécificité intraspécifique : la communication est généralement plus forte entre individus de la même espèce. Les COV d'alarme d'un saule déclenchent une réponse défensive plus intense chez d'autres saules comparé aux peupliers ou bouleaux voisins. La composition chimique spécifique des COV d'une espèce est « familière » aux plantes de la même espèce. Spécificité mycorhizienne : la communication par le RMC nécessite une connexion fongique : les plantes non liées par le même réseau ne communiquent pas par cette voie. Le réseau est souvent spécifique à l'espèce (les ECM relient principalement les plantes qui partagent le même champignon). Spécificité de l'herbivore : le mélange de COV émis en réponse à l'attaque varie selon l'herbivore spécifique, et les plantes voisines « lisent » cette spécificité pour préparer des défenses appropriées. L'implication évolutive : la spécificité de la communication d'alarme suggère qu'il y a eu co-évolution entre les systèmes de signalisation des plantes émettrices et les récepteurs des plantes réceptrices. Les plantes ont évolutivement « appris » à reconnaître les signaux d'alarme de leurs congénères. Ce n'est pas une communication « altruiste » au sens strict : c'est plutôt similaire à l'évolution de la reconnaissance du risque partagé dans les populations clonales.

Applications agricoles des systèmes d'alarme des plantes

La compréhension des systèmes d'alarme des plantes ouvre de nouvelles perspectives pour la gestion des ravageurs en agriculture avec une réduction de l'utilisation des pesticides. L'intercalaire avec des plantes sentinelles : planter des rangées de plantes « sentinelles » (plus sensibles aux herbivores ciblés) entre les rangées de la culture principale. Lorsque les sentinelles sont attaquées, elles émettent des COV d'alarme qui déclenchent une défense préventive dans la culture principale. Encore expérimental mais avec des résultats prometteurs sur le maïs et le blé. Amorçage avec des COV exogènes : traiter les cultures avec des pulvérisations de jasonate de méthyle ou de salicylate de méthyle (les principaux signaux d'alarme volatils) pour déclencher la défense systémique avant l'infection. Efficacité prouvée contre les champignons pathogènes (Botrytis, Phytophthora) sur la tomate et la fraise. Plus facile à appliquer que l'amorçage médié par les plantes sentinelles. Le système Push-Pull développé par l'ICIPE (Centre international de physiologie et d'écologie des insectes) en Afrique de l'Est utilise une combinaison de plantes répulsives (Desmodium : émet des COV répulsifs pour les larves de maïs) comme « poussée » et de plantes pièges (herbe Napier : attire les larves) comme « attraction ». L'efficacité est documentée sur des milliers de fermes africaines. Corridors de plantes attractives pour les parasitoïdes : planter des bandes de plantes fleuries riches en nectar aux marges des champs attire les guêpes parasitoïdes des herbivores de la culture principale. Combiné avec l'amorçage chimique des cultures, il réduit les dégâts des herbivores de 40 à 60 % dans certains essais.

Recherche italienne sur les systèmes d'alarme des plantes

La recherche italienne sur les communications chimiques des plantes a produit des contributions significatives, notamment dans le domaine de la protection des cultures méditerranéennes. Université de Pise (groupe Maffei) : recherche sur la communication chimique entre le maïs, le haricot et les cultures maraîchères en réponse aux herbivores et aux pathogènes. Développement de bioinsecticides à base de COV de plantes. Fondazione Edmund Mach (San Michele all'Adige, Trento) : recherche sur la communication chimique dans les vignes en réponse au phylloxéra et à Drosophila suzukii. Identification des COV spécifiques émis par les vignes stressées. CNR-IPSP (Institut pour la protection durable des plantes) : recherche sur les interactions plante-pathogène-herbivore et exploitation des signaux d'alarme des plantes pour la lutte biologique en agriculture biologique. Université de Naples « Federico II » : recherche sur la communication chimique dans les cultures de tomate et de poivron attaquées par Liriomyza (une mouche mineuse des feuilles) et Tetranychus (acarien). Comment appliquer ces principes dans votre jardin : promouvoir la biodiversité dans votre jardin (pas de monoculture), planter du basilic près des tomates (les COV du basilic peuvent dérouter les pucerons et attirer leurs parasitoïdes), laisser certaines plantes en fleur permanente aux marges du jardin (marguerites, bourrache, bleuets) pour attirer et nourrir les insectes parasitoïdes des principaux ravageurs.